Ivan Ajvazovskij sa narodil vo Feodosii 28. júla 1817 v rodine arménskeho obchodníka Ajvazyana (Gajvazovského) a bol pokrstený menom Hovhannes (arménska forma mena „Ján“).
Rodina nebola bohatá, otec umelca musel tvrdo pracovať. Chlapec jednoznačne vyrastal ako talentovaný: dokonca sa sám naučil hrať na husliach. Jeho umelecké schopnosti boli tiež zjavné. Feodosijský starosta Alexander Kaznačev, ktorý si všimol Hovhannesovu kresbu, sa stal jeho prvým patrónom: dal mu farby a papier a tiež mu ponúkol štúdium kreslenia so svojimi deťmi pod vedením mestského architekta Kocha. Navyše, keď Hovhannes skončil okresnú školu vo svojom rodnom meste, Kaznačev, ktorý bol preložený do Simferopolu, pomohol 13-ročnému chlapcovi dostať sa do simferopolskej gymnázia.
Chlapec pokračoval v kreslení podľa prírody a kopíroval z rytín a v meste sa začalo hovoriť o mladom talente. Jeho ďalším patrónom sa stala Natalia Naryškinová, dcéra Fedora Rostopčina a manželka tavridského guvernéra. S pomocou známeho portrétistu Salvatore Tonchiho dokázala Hovhannesa dostať do Imperiálnej akadémie umení – a to na štátny účet a napriek tomu, že ešte nedosiahol požadovaný vek (mal menej ako 14 rokov). Prezident Akadémie Olenin prijal toto rozhodnutie po prečítaní Naryškinovej listu a pozretí si priloženej kresby chlapca.
V Petrohrade sa budúci veľký umelec ocitol v roku 1833 a začal študovať na Akadémii – už nie ako Hovhannes Gajvazovskij, ale ako Ivan Ajvazovskij. Bol prijatý do krajinárskej triedy Maxima Nikiforoviča Vorobjova.
Čoskoro prišiel do Severnej metropoly na pozvanie cisára Mikuláša I francúzsky námorný maliar Philippe Tanner, ktorému bol Ajvazovskij pridelený ako študent. Francúz na mladíka naložil obrovské množstvo ťažkej práce. Ajvazovskij si však našiel čas na maľovanie vlastných obrazov a v roku 1836 ich predstavil na Akademickej výstave, kde vystavoval aj Tanner. Jeden z obrazov bol ocenený striebornou medailou. V recenzii na túto výstavu „Umelecká noviny“ chválili mladého maliara, zatiaľ čo Francúza obvinili z manierizmu. To spôsobilo obrovskú zúrivosť u Tanneru a ten sa sťažoval na neposlušného študenta, ktorý porušil subordináciu, svojmu hlavnému objednávateľovi – cisárovi Mikulášovi. Ajvazovskij formálne skutočne nebol v práve – pravidlá vyžadovali, aby učitelia vyberali obrazy na výstavu, a on sa nepožiadal o povolenie od Tanneru.
Cisár, bez toho, aby sa zaoberal podrobnosťami, nariadil odstrániť Ajvazovského obrazy z výstavy. Umelec upadol do nemilosti a jeho ďalšia kariéra bola ohrozená. Márne sa za neho prihovárali Krylov, Žukovskij a prezident Akadémie Olenin. Avšak sa im podarilo získať podporu umelca Alexandra Sauerweida, ktorý učil cisárove deti. Tento patrón sa ukázal byť mocnejší – v neformálnom prostredí dokázal ukázať Mikulášovi obraz Ajvazovského. Ten pochválil mladíka, nariadil zaplatiť za jeho prácu a dokonca ho poslal so svojím synom Konstantinom na letné praktické cestovanie po Baltskom mori, kde sa obaja mladíci dôkladne zoznámili s plachetnicovým flotom – samozrejme, s rôznymi cieľmi. Okrem toho bol Ajvazovskij pridelený k novému učiteľovi – rovnakému Sauerweidovi, ktorý sa špecializoval na bojové maliarstvo.
V roku 1837 získal Ajvazovskij Veľkú zlatú medailu Akadémie a vyhral cestu po Kryme a Európe. Mimochodom, 20-ročného Ajvazovského pustili z učebného zariadenia o dva roky skôr, pretože pred cestou do Európy sa Ajvazovskij zúčastnil vojenských operácií – admirál Michail Lazarev ho pozval byť svedkom víťazstiev ruských zbraní. Spolu s Nikolajom Raevským sa zúčastnil vylodenia na kaukazskom pobreží (kde sa dnes nachádza Soči) a s bloknotom v rukách kreslil dôsledky krvavého boja.
V rokoch 1840–1844 mladý majster cestoval po Európe, zdokonaľujúc svoje umenie. Spočiatku to mal finančne ťažké: časť svojho dôchodku posielal matke do Feodosie a nie na seba. Najprv žil a študoval v Taliansku. V týchto rokoch si vypracoval svoj tvorivý metódu a naučil sa pracovať z pamäti.
Obrazy, ktoré vytvoril v Benátkach, Florencii, Neapole, Amalfi a Sorrene, predstavené na výstavách v Ríme a Neapole, mu priniesli veľký úspech. Jeho príjmy začali rásť a mohol si dovoliť cestu do Švajčiarska, Nemecka, Francúzska a Anglicka. Počas jednej cesty sa jeho parník dostal do silnej búrky, loď bola považovaná za potopenú a umelec za mŕtveho, a v petrohradských novinách dokonca vyšli jeho nekrológy.
Ajvazovskij sa vrátil do Ruska s triumfom. Získal titul akademika a cisárskym dekrétom bol pridelený k Hlavnému námornému štábu ako maliar s právom nosiť uniformu Námorného ministerstva.
V nasledujúcich rokoch sa kariéra Ajvazovského šťastne vyvíjala. V roku 1845 ako člen Ruského geografického spoločnosti podnikol cestu k pobrežiu Malej Ázie a gréckym ostrovom. Na konci 60. rokov 19. storočia umelec podnikol dlhú cestu po Kaukaze a Zakaukazsku – navštívil Osetiu, Dagestan, Gruzínsko, Arménsko. Tento obdobie zahŕňa cyklus úžasných horských krajín. Bol aj v Egypte na otvorení Suezského kanálu.
Akonáhle mu to financie umožnili, Ajvazovskij sa usadil vo svojej rodnej Feodosii, kde kúpil pozemok a postavil na ňom dom, pripomínajúci talianske palazzo. Sídlo bolo vždy plné hostí – mnoho návštevníkov chcelo vidieť slávneho umelca a jeho diela. Časom ho Ajvazovskij premenil na súkromné múzeum otvorené pre verejnosť a pristavil galériu. Dnes je táto budova Feodosijskou národnou obrazovou galériou pomenovanou po Ajvazovskom.
V roku 1848 sa oženil s guvernantkou Juliou Grevsovou, ktorá mu porodila štyri dcéry. Manželstvo skončilo rozvodom: manželka mala zložitú povahu, preferovala život v Petrohrade a neschvaľovala lásku manžela k ich krymskému domovu a cestovaniu. Nakoniec ho opustila a začala žiť oddelene, pričom ho dostávala do veľkých dlhov. V roku 1877 podal žiadosť o rozvod k Etčmiadzinovskému synodu. V roku 1882 sa 65-ročný Ajvazovskij druhýkrát oženil s mladou vdovou po feodosijskom obchodníkovi Annou Burnazjanovou (Sark ozovou). S novomanželkou podnikol novú cestu po krajinách Stredozemného mora.
Umelec Konstantin Lemoch rozprával, že Nikolaj I. počas jednej plavby na kolieskovom parníku vzal so sebou Ajvazovského. Cisár stál na kryte jedného parníkového kolesa a umelec na druhom. A Nikolaj na neho kričal: „Ajvazovskij! Ja som kráľ zeme a ty si kráľ mora!“
Oplývajúci mnohými poctami a čestnými titulmi (až po kontradmirála) Ajvazovskij pokračoval v maľovaní svojich námorných krajín, ktoré boli veľmi populárne. Celkovo mu je pripisovaných viac ako šesťtisíc diel.
Svoje 80. narodeniny oslávil maľovaním obrazu nazvaného „Lode na Feodosijskom rade. Pocta Ajvazovskému pri príležitosti jeho 80. výročia“ – samozrejme, založenom na skutočnej udalosti, taká bola jeho sláva na Čiernomorskom pobreží. Žiaľ, jeho milované plachetnice tam už takmer neboli – nastala éra parníkov.
Ajvazovskij zomrel náhle, vo svojom spánku, vo veku 82 rokov, zanechajúc po sebe štyri dcéry a množstvo vnúčat. Jeho posledný obraz „Výbuch lode“, venovaný výbuchu tureckej lode Konštantínom Kanarisom pri ostrove Chios v roku 1822, zostal na maliarskom stojane nedokončený.
Na rozlúčku s ním vyšiel celý Feodosijský obyvateľ, ktorému zanechal Feodosijskú školu umenia, nové budovy Feodosijského múzea starožitností, inšpirovanú jeho energiou a kontaktmi železnicu, vodovod a prístav.